I giorni di Kojou Akatsuki come normale studente di liceo nel Demon District dell'isola di Itogami finiscono bruscamente dopo che un incontro fatale lo lascia con le straordinarie capacità di un vampiro. Non passa molto tempo prima che venga spinto al centro dell'attenzione quando si scopre di essere il quarto primogenitore, un vampiro immensamente potente che molti considerano solo una leggenda. Temendo il potenziale distruttivo di Kojou, l'Organizzazione del Re Leone invia un'apprendista sciamana della spada, Yukina Himeragi, per monitorare e, se dovesse diventare una minaccia, uccidere il ragazzo ritenuto il vampiro più potente del mondo. Costretti insieme dalle circostanze, i due formano un'alleanza improbabile mentre Kojou fa i conti con le sue capacità ed entrambi lottano per proteggere la città da varie forze caotiche emergenti.